Poison frog diet and chemical defense are influenced by availability and selectivity for ants

Abstract

AbstractThe ability to use small molecule alkaloids as defensive chemicals has evolved in many organisms, often via trophic interactions due to dietary specialization. Animals with diet-derived defenses must balance food choices to maintain their defense reservoirs along with other physiological needs. However, environmental availability of prey and dietary preferences of vertebrate animals with acquired defenses remains largely unexplored. Here, we test the hypothesis that poison frogs that sequester alkaloids from their arthropod prey display prey preference. We collected alkaloid-defended Diablito frogs (Oophaga sylvatica) and leaf litter samples in five localities in northwestern Ecuador. Additionally, we collected the undefended Chimbo rocket frogs (Hyloxalus infraguttatus) from one locality in which it is living in sympatry with O. sylvatica. We found that both diets and skin alkaloids of O. sylvatica frogs were distinct among localities, and that undefended and sympatric H. infraguttatus ate fewer ants and mites. Unexpectedly, across O. sylvatica populations, we found a negative correlation between their summed skin alkaloid content and number of ants and mites they consumed. Finally, we compared leaf litter ants to frog stomach contents, and found that frogs eat a small subset of the available ant genera found in surrounding leaf litter, as only 13% of all the ants recovered from leaf litter samples belong to the 16 ant genera consumed by the frogs. Our results suggest that the consumption of diet-acquired defenses depends on preference-informed food choices in addition to environmental availability. This impacts our understanding of chemical defenses as a whole, as behavioral reinforcement may be an understudied, yet important selection factor in the evolution of acquired defenses.ResumenLa capacidad de usar moléculas pequeñas alcaloides como productos químicos defensivos ha evolucionado en muchos organismos, a menudo a través de interacciones tróficas debido a la especialización dietética. Los animales con defensas derivadas de la dieta deben equilibrar la selección de los alimentos para mantener sus reservorios de defensa junto con otras necesidades fisiológicas. Sin embargo, la disponibilidad ambiental de presas y las preferencias dietéticas de los animales vertebrados con defensas adquiridas son aspectos en gran parte desconocidos. Aquí, probamos la hipótesis de que las ranas venenosas que obtienen alcaloides de sus presas de artrópodos muestran preferencia por las presas. Recolectamos especímenes de ranas diablito (Oophaga sylvatica), con alcaloides defensivos, y muestras de hojarasca en cinco localidades del noroeste de Ecuador. Adicionalmente, recolectamos la rana cohete de Chimbo (Hyloxalus infraguttatus), sin alcaloides defensivos, de una localidad en la que vive en simpatría con O. sylvatica. Encontramos que tanto las dietas como los alcaloides de la piel de las ranas O. sylvatica eran distintas entre localidades, y que la simpátrica y no venenosa H. infraguttatus comía menos hormigas y ácaros. Inesperadamente, entre poblaciones de O. sylvatica, encontramos una correlación negativa entre la sumatoria del contenido de alcaloides cutáneos y el número de hormigas y ácaros que consumieron. Finalmente, comparamos las hormigas de hojarasca con el contenido del estómago de las ranas y descubrimos que las ranas comen un pequeño subconjunto de los géneros de hormigas disponibles que se encuentran en la hojarasca circundante, ya que solo el 13% de todas las hormigas obtenidas de las muestras de hojarasca pertenecen a los 16 géneros de hormigas consumidos por las ranas. Nuestros resultados sugieren que el consumo de defensas adquiridas a través de la dieta depende de la selección preferencial de alimentos, además de la disponibilidad ambiental. Esto influye en nuestra comprensión de las defensas químicas en su conjunto, ya que el refuerzo conductual puede ser un factor de selección poco estudiado, pero importante, en la evolución de las defensas adquiridas.