The transcriptomic signature of adaptations associated with perfume collection in orchid bees

Abstract

Abstract Secondary sexual traits can convey information on mate quality with the signal honesty maintained by the costly nature of trait expression. Mating signals are also often underpinned by physiological, morphological, and behavioural adaptations, which may require the evolution of novelty, but the genetic basis in many cases is unknown. In orchid bees, males acquire chemical compounds from the environment that act as pheromone-like bouquets (perfumes) during courtship displays. This process could be costly, potentially due to the cognitive demands of learning and the physiological demands of collecting a mix of extrinsic chemical compounds that may require detoxification. Furthermore, a novel trait, a specialized perfume pouch in the hind leg, is required for compound storage. We studied gene expression in the brain, hind leg, and Malpighian tubules—a tissue involved in detoxification—to investigate changes in gene expression following perfume collection. We detected upregulation of genes enriched in functions related to transcription, odorant binding, and receptor activity in the Malpighian tubules. On the other hand, we did not find any evidence for learning processes following perfume collection, or gene expression changes in the hind leg, perhaps due to constitutive expression, or the age of the sampled bees. We did identify high expression of chemosensory proteins in the hind legs, which we suggest could play a role in perfume collection or storage, with further functional studies necessary to determine their binding properties and potential physiological importance. Los rasgos sexuales secundarios pueden servir como indicadores de calidad de la pareja, y en algunos casos la honestidad de la señal se mantiene por el costo de expresar el rasgo. A menudo las señales sexuales están respaldadas por adaptaciones fisiológicas, morfológicas y de comportamiento por lo tanto pueden requerir la evolución de nuevos rasgos, pero en muchos casos se desconoce la base genética. En las abejas de las orquídeas, los machos recolectan compuestos químicos del medio ambiente, los cuales actúan como feromonas (perfumes) durante el despliegue de cortejo. Este proceso podría ser costoso, posiblemente debido a las demandas cognitivas del aprendizaje y las demandas fisiológicas de recolectar una mezcla de compuestos químicos extrínsecos que pueden requerir desintoxicación. Además, se requiere la evolución de un contenedor para almacenar perfumes en la pata trasera. Para investigar los cambios en la expresión génica después de la recolección de perfume, estudiamos la expresión génica en el cerebro, la pata trasera y los túbulos de Malpighi (tejido involucrado en la desintoxicación). Encontramos varios genes regulados positivamente en los túbulos de Malpighi después de la recolección que están enriquecidos en factores de transcripción, proteínas de fijación de olores, y proteínas con actividad de receptor. Por otro lado, no encontramos ninguna evidencia de procesos de aprendizaje posteriores a la recolección de perfumes, o cambios en la expresión génica en la pata trasera, esto quizás debido a la expresión constitutiva o la edad de las abejas muestreadas. Además, identificamos una alta expresión de proteínas quimio-sensoriales en las patas traseras, que podría desempeñar un papel en la recolección o almacenamiento de perfumes. Más estudios funcionales son necesarios para determinar las propiedades de fijación de las proteínas y su potencial importancia fisiológica.