Defibrillate You Later, Alligator: Q10 Scaling and Refractoriness Keeps Alligators from Fibrillation

Author:

Herndon Conner1ORCID,Astley Henry C2,Owerkowicz Tomasz3,Fenton Flavio H1

Affiliation:

1. School of Physics, Georgia Institute of Technology, Atlanta, GA, USA

2. Department of Biology, Biomimicry Research & Innovation Center, University of Akron, Akron, OH, USA

3. Department of Biology, California State University, San Bernardino, CA, USA

Abstract

Synopsis Effective cardiac contraction during each heartbeat relies on the coordination of an electrical wave of excitation propagating across the heart. Dynamically induced heterogeneous wave propagation may fracture and initiate reentry-based cardiac arrhythmias, during which fast-rotating electrical waves lead to repeated self-excitation that compromises cardiac function and potentially results in sudden cardiac death. Species which function effectively over a large range of heart temperatures must balance the many interacting, temperature-sensitive biochemical processes to maintain normal wave propagation at all temperatures. To investigate how these species avoid dangerous states across temperatures, we optically mapped the electrical activity across the surfaces of alligator (Alligator mississippiensis) hearts at 23°C and 38°C over a range of physiological heart rates and compare them with that of rabbits (Oryctolagus cuniculus). We find that unlike rabbits, alligators show minimal changes in wave parameters (action potential duration and conduction velocity) which complement each other to retain similar electrophysiological wavelengths across temperatures and pacing frequencies. The cardiac electrophysiology of rabbits accommodates the high heart rates necessary to sustain an active and endothermic metabolism at the cost of increased risk of cardiac arrhythmia and critical vulnerability to temperature changes, whereas that of alligators allows for effective function over a range of heart temperatures without risk of cardiac electrical arrhythmias such as fibrillation, but is restricted to low heart rates. Synopsis La contracción cardíaca efectiva durante cada latido del corazón depende de la coordinación de una onda eléctrica de excitación que se propaga a través del corazón. Heterogéidades inducidas dinámicamente por ondas de propagación pueden resultar en fracturas de las ondas e iniciar arritmias cardíacas basadas en ondas de reingreso, durante las cuales ondas espirales eléctricas de rotación rápida producen una autoexcitación repetida que afecta la función cardíaca y pude resultar en muerte súbita cardíaca. Las especies que funcionan eficazmente en una amplia gama de temperaturas cardíacas deben equilibrar los varios procesos bioquímicos que interactúan, sensibles a la temperatura para mantener la propagación normal de ondas a todas las temperaturas. Para investigar cómo estas especies evitan los estados peligrosos a través de las temperaturas, mapeamos ópticamente la actividad eléctrica a través de las superficies de los corazones de caimanes (Alligator mississippiensis) a 23°C and 38°C sobre un rango de frecuencias fisiológicas del corazón y comparamos con el de los conejos (Oryctolagus cuniculus). Encontramos que a diferencia de los conejos, los caimanes muestran cambios mínimos en los parámetros de onda (duración potencial de acción y velocidad de conducción) que se complementan entre sí para retener longitudes de onda electrofisiológicas similares a través de los rangos de temperaturas y frecuencias de ritmo. La electrofisiología cardíaca de los conejos acomoda las altas frecuencias cardíacas necesarias para mantener un metabolismo activo y endotérmico a costa de un mayor riesgo de arritmia cardíaca y vulnerabilidad crítica a los cambios de temperatura, mientras que la de los caimanes permite un funcionamiento eficaz en una serie de temperaturas cardíacas sin riesgo de arritmias eléctricas cardíacas como la fibrilación, pero está restringida a bajas frecuencias cardíacas.

Funder

National Science Foundation

NSF

NIH

Gordon and Betty Moore Foundation

Publisher

Oxford University Press (OUP)

Subject

Psychiatry and Mental health

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1. Innovative Characterization of Alternans Onset and Development in Dual Voltage-Calcium Whole-Heart Optical Mapping Signals at Multiple Thermal States;2023 45th Annual International Conference of the IEEE Engineering in Medicine & Biology Society (EMBC);2023-07-24

2. Optical mapping of contracting hearts;The Journal of Physiology;2023-03-19

3. Methodological analysis of dual voltage-calcium whole-heart optical signals during restitution pacing under different thermal states;2022 12th Conference of the European Study Group on Cardiovascular Oscillations (ESGCO);2022-10-09

4. A steady tick for a cool alligator heart;Journal of Experimental Biology;2021-05-01

5. Thermal effects on cardiac alternans onset and development: A spatiotemporal correlation analysis;Physical Review E;2021-04-05

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